Las enfermedades virales no son un problema nuevo en el cultivo del maíz en España y son un factor limitante para su producción en el Valle del Ebro. En los últimos años se viene observando un incremento en la incidencia del virus del enanismo rugoso del maíz (MRDV), del virus del mosaico de la caña de azúcar (SCMV) y una presencia continuada del virus del mosaico enanizante del maíz (MDMV). Además, recientemente se ha detectado el virus del moteado clorótico del maíz (MCMV), virus emergente a escala mundial. En este artículo se revisa la situación actual de los virus del maíz en España y las estrategias de manejo integrado.
María Ángeles Achón Samá y Gemma Clemente Orta. Departamento de Producción Vegetal y Ciencia Forestal. Universidad de Lleida. Agrotecnio (Lleida).
Los virus son, después de los hongos, los patógenos de plantas de mayor importancia económica por las enfermedades que causan. El incremento del comercio mundial, el cambio climático y las nuevas prácticas agrícolas están favoreciendo la introducción de nuevos patógenos y la emergencia de enfermedades.
Es importante señalar que el 40% de las enfermedades emergentes son de etiología viral y por ello las que causan un mayor impacto socio-económico. Además el control de los virus es complejo, ya que sus poblaciones son variables y, a diferencia de otros patógenos de plantas, no se dispone de productos fitosanitarios que puedan utilizarse para su control directo. De ahí que su manejo pasa por la integración de medidas dirigidas a reducir las fuentes de infecciones primarias, y una vez presente la infección en el cultivo, reducir la dispersión secundaria y/o el efecto en las plantas.
El conocimiento de la biología y ecología del virus, y de los aspectos básicos de su epidemiología son esenciales para la toma de decisiones sobre las estrategias a utilizar en cada caso y junto con las medidas legislativas disminuir la frecuencia de introducciones y posteriores emergencias.
Las enfermedades virales no son un problema nuevo en el cultivo del maíz en España, y desde la década de los 80 del siglo pasado son un factor limitante para su producción en el Valle del Ebro. Desde entonces se viene estudiando los virus presentes, su incidencia y su epidemiología con la finalidad de minimizar su efecto.
Distribución e importancia económica
Los virus que afectan al maíz son numerosos, aunque en nuestro país están presentes: el virus del mosaico enanizante del maíz (Maize dwarf mosaic virus, MDMV), el virus del mosaico de la caña de azúcar (Sugarcane mosaic virus, SCMV) y el virus del enanismo rugoso del maíz (Maize rough dwarf virus, MRDV). Recientemente hemos detectado la presencia de otro virus, el virus del moteado clorótico del maíz (Maize chlorotic mottle virus, MCMV) (Achón et al., 2017).
La presencia de estos virus varía con zona de cultivo y con el tiempo. MDMV se ha observado en todas las áreas maiceras de España, siendo las áreas de mayor incidencia Lleida y Zaragoza, donde el 94% y el 63% de campos comerciales están infectados, respectivamente. Aunque en las últimas campañas se ha observado un cierto declive de este virus, en 2016 se ha observado en el 64% de los campos visitados y en campos con siembras tardías (mediados de junio) se han determinado incidencias superiores al 80%.
La presencia de SCMV es más reciente (Achón & Sobrepere, 2001), desde su detección su presencia se ha incrementado. En 2016 se ha observado en el 80% de los campos visitados con una incidencia media del 27%. También en este caso, en los campos sembrados después del cereal de invierno se han observado las mayores incidencias (>90%).
Actualmente, MRDV es el virus más difundido en España, y que mayores efectos tiene sobre el rendimiento del maíz. La incidencia de este virus varía mucho entre zonas, años y campos. En la última década se ha observado un incremento del 20% en el número de campos comerciales infectados con este virus, y su incidencia ha experimentado un incremento del 10%. Además se están observando muchas plantas con infecciones dobles (MRDV-SCMV) o triples (MRDV-SCMV-MDMV) lo que determina una mayor reducción del rendimiento.
La importancia de MCMV sobre el rendimiento del maíz es reducida, aunque su efecto puede incrementarse con infecciones mixtas con MDMV y SCMV. Actualmente su presencia en España es muy reducida, pero al tratarse de un virus emergente a escala mundial, requiere de un seguimiento exhaustivo.
A continuación se relacionan las características de estos virus, los efectos y daños que inducen en las plantas de maíz y los métodos más eficaces de control. MDMV y SCMV se describen conjuntamente al tener características comunes.
MDMV y SCMV
Tanto el virus del mosaico enanizante del maíz (MDMV) y como el virus del mosaico de la caña de azúcar (SCMV) están mundialmente distribuidos y pertenecen al género Potyvirus, e inducen en infecciones simples o mixtas la virosis conocida como el mosaico enanizante del maíz.
Foto 1. Síntomas de mosaico inducidos por el virus del mosaico enanizante del maíz (MDMV) y/o el virus del mosaico de la caña de azúcar (SCMV).
Estos virus son transmitidos por un gran número de especies de pulgones de modo no persistente. Las especies de pulgones predominantes en maíz transmiten tanto MDMV como SCMV aunque se observan diferencias en la eficiencia de transmisión. También pueden transmitirse por semilla aunque en proporciones muy bajas, inferiores al 0,005% dependiendo de la variedad de maíz y el virus. Estas tasas de transmisión no serían la causa de epidemias anuales de estos virus, y sólo podrían explicar la introducción de MDMV y SCMV en una nueva región o país.
Los dos virus infectan a maíz, sorgo y a malas hierbas gramíneas, que actúan de reservorios en ausencia del cultivo. El único reservorio invernal de MDMV en España es la cañota (Sorghum halepense), y como hospedadores estivales se han detectado: Digitaria sanguinalis (L.) Scop., Echinocloa cruz-galli (L.) P.B., Panicum ssp, Phalaris y Setaria verticillata (L.).
El único huésped alternativo detectado en España para SCMV es Setaria, y no se ha detectado ningún reservorio invernal, aunque como ocurre en otros países, especies del género Bromus y Lolium podrían actuar como hospedantes en ausencia del maíz.
Síntomas y daños
Foto 2. Síntomas en Sorghum halepense (cañota) inducidos ocasionados por el virus del mosaico enanizante del maíz (MDMV) y el virus del moteado clorótico del maíz (MCMV).
Las plantas infectadas con estos dos virus presentan mosaicos generalizados. En estadios juveniles de la planta el mosaico es más intenso, y se vuelve difuso a medida que la planta avanza en su desarrollo (foto 1). En sorgo el mosaico puede ir acompañado de manchas rojizas o púrpura que posteriormente se vuelven necróticas. Si la infección se produce en estadios juveniles las plantas presentan reducción en altura y la formación de mazorca es reducida e incluso no se desarrolla. Se estima que las pérdidas de rendimiento en maíz de grano debidas a estos virus oscilan entre un 15 y un 20% dependiendo del momento de la infección.
Cómo se produce la infección del cultivo
En España la fuente de inoculo primario de MDMV es S. halepense (foto 2). Esta especie presenta un fenología más avanzada que el maíz y constituye el hábitat natural de las principales especies de pulgones que colonizan el maíz. En primavera, cuando la cañota brota, MDMV pasa de los rizomas a las hojas y los pulgones adquieren el virus introduciéndolo en el cultivo del maíz en un estadio temprano. En el caso de SCMV, no se conoce la fuente de inoculo primario, aunque no se descarta que además de las malas hierbas mencionadas, los cereales de invierno puedan actuar como reservorios invernales, y los pulgones que se alimentan de éstos transmitirlos al maíz.
Medidas de control
Las medidas de lucha más eficaz contra estos virus son el cultivo de variedades tolerantes junto con el mantenimiento de los campos limpios de malas hierbas gramíneas, al menos en las etapas iniciales del cultivo. Las variedades de maíz que se cultivan actualmente presentan buena tolerancia a MDMV, sin embargo, parecen ser más susceptibles a SCMV. La eliminación de la cañota o que ésta no posea hojas funcionales en los estadios tempranos del maíz contribuye notablemente a reducir la incidencia de MDMV.
Distintos estudios han mostrado que adecuar la época de siembra para evitar poblaciones elevadas de pulgones no ayuda a reducir la infección. Sin embargo, actualmente, la siembra del maíz a continuación del cereal de invierno provoca siembras muy tardías. El hecho de que las máximas incidencias en 2016 se hayan producido en siembras de mediados de junio hace necesario una revisión de la adecuación de la época de siembra.
MRDV
Foto 3a. Síntomas inducidos por el virus del enanismo rugoso del maíz (MRDV). Infección temprana.
El virus del enanismo rugoso del maíz (MRDV) está presente en la Cuenca Mediterránea, Asia y Sudamérica, aunque en estas zonas se encuentran otras especies virales muy relacionadas e incluidas también en el género Fijivirus. MRDV se transmite de forma persistente y propagativa por Laodelphax striatellus Fallén (Delphacidae, Fulgoroidea). Este virus infecta a maíz, avena, cebada y trigo, aunque el maíz es el cultivo de mayor importancia económica. En España, MRDV se ha detectado también en ricio de avena, Avena sterilis L., Digitaria sanguinalis, Setaria ssp., Lolium perenne L. y en trigo cultivado.
Síntomas y daños
Los daños que este virus induce en maíz son mucho más severos que los inducidos por MDMV y SCMV. Las plantas de maíz infectadas con MRDV presentan un color verde oscuro en las hojas, enanismo y enaciones (agallas) en el envés de las hojas. Las enaciones son rugosas al tacto, y alcanzan tonalidades blanquecinas. Los entrenudos se acortan notablemente y el tallo se engruesa en la base adquiriendo forma de “puerro” (foto 3). El sistema radicular se reduce (foto 4), no hay producción de mazorca y la planta muerte prematuramente cuando la infección se produce en estadios juveniles.
Foto 3. Síntomas inducidos por el virus del enanismo rugoso del maíz (MRDV): Agallas envés de la hoja.
Si la infección se produce antes de la floración no hay producción de mazorca o ésta presenta muy pocos granos. Cuando la infección se produce en estadios tardíos hay formación de enaciones pero el acortamiento de los entrenudos sólo se da en la parte superior de la planta que se curva. El descenso del rendimiento es elevado entre el 20 y el 80% dependiendo del momento de la infección.
Cómo se produce la infección del cultivo
Las fuentes primarias de MRDV son: su insecto vector (L. striatellus), los cereales de invierno y malas hierbas gramíneas. El virus puede ser introducido en el cultivo por insectos adultos portadores del virus que han pasado el invierno en estado de ninfa en diapausa o por adultos no portadores que se alimentan de cereales y/o malas hierbas gramíneas infectadas. Cuando los cereales de invierno se secan, los adultos de la primera generación del insecto migran a los campos de maíz e introducen el virus en el cultivo en estadio temprano de desarrollo, que es el estadio más susceptible.
Medidas de control
Se ha determinado que los daños ocasionados por este virus pueden reducirse con el uso de variedades tolerantes junto con el tratamiento insecticida de la semilla, la adecuación de la época de siembra y el mantenimiento del cultivo limpio de ricio de cereales y otras gramíneas. Los híbridos de maíz que se cultivan en la actualidad muestran distintos niveles de tolerancia, pero éstos no son suficientes para superar las presiones de inóculo que se dan en determinadas condiciones y zonas de cultivo.
Foto 3. Síntomas inducidos por el virus del enanismo rugoso del maíz (MRDV): Infección media. El fuerte acortamiento de los entrenudos provoca que el tallo se engruese en la base adquiriendo forma de puerro.
La siembra de semillas tratadas con insecticidas sistémicos autorizados puede reducir la infección de MRDV entre un 20 y un 30%. Estos tratamientos resultan eficientes durante los primeros días del desarrollo de la planta, que es el estadio más vulnerable. Mantener el cultivo y sus márgenes limpios de malas hierbas o de restos vivos de cultivos anteriores, es una medida que contribuye también a reducir la infección. Esto es especialmente relevante cuando el cultivo anterior al maíz ha sido cereal en siembra directa o con poco laboreo.
Como en el caso de otros virus, evitar la infección en etapas juveniles del cultivo contribuye a minimizar el efecto de la enfermedad, pero en este caso es más acusado ya que las infecciones tempranas conllevan a la muerte prematura de la planta. Los datos de la dinámica poblacional de L. striatellus y su correlación con las fechas de siembra han mostrado que las siembras tempranas contribuyen a reducir la infección.
Sin embargo, actualmente el aumento del maíz como segundo cultivo, el incremento de la siembra directa, y el uso de variedades de ciclos varios junto con las oscilaciones climáticas dificultan la optimización de las fechas de siembra o que éstas sean efectivas. Los datos recogidos recientemente indican que la adecuación de la fecha de siembra varía entre zonas muy próximas, así en unas zonas las siembras entre marzo y abril han dado buenos resultados, mientras en otras zonas estas siembras no son tan efectivas.
MCMV
El virus del moteado clorótico del maíz (MCMV) se detectó en Perú y posteriormente en Estados Unidos donde está considerado como una especie invasora. Recientemente se ha observado en Asia y África, y ha despertado una alerta mundial sobre su rápida difusión.
Como se ha mencionado, su efecto sobre el maíz es limitado en infecciones simples, pero en infecciones mixtas con otros potyvirus, principalmente con SCMV, tiene un efecto sinérgico que conlleva a una enfermedad devastadora, denominada necrosis letal del maíz (Maize lethal necrosis disease, MLND).
Foto 4. Reducción del sistema radicular ocasionada por la infección del virus del enanismo rugoso del maíz (MRDV) (derecha) y planta no infectada (izquierda).
En España la incidencia de MCMV en maíz es muy limitada y esta campaña no se ha observado en ninguna de las plantas analizadas, aunque hay que indicar que no se han prospectado zonas donde se detectó originariamente. Sin embargo, el 49% de las muestras de cañota están infectadas con este virus, siendo el 73% de estas infecciones mixtas con MDMV. En nuestro país no se han observado los síntomas de MLND. Esto podría ser debido a que las infecciones mixtas de MCMV siempre son con MDMV y no con SCMV. Los síntomas que MCMV induce en maíz van desde un moteado clorótico suave hasta un enanismo acusado y la muerte prematura de la planta.
Los huéspedes naturales de MCMV son maíz, caña de azúcar, mijo, cañota y Digitaria sp. Este virus pertenece al género Macholovirus, y experimentalmente puede ser trasmitido por seis especies de crisomélidos, entre ellos Diabrotica spp. Más recientemente se ha identificado a Frankliniella williamsi como vector, y sugerido que otro trip, F. occidentalis, podría ser también vector. Se han citado tasas de trasmisión por semilla del 0 al 33% en 17 lotes de semillas de maíz procedentes de plantas infectadas con el virus, y más recientemente en 12 lotes de 26 (Mahuku et al., 2015).
Sin embargo, no está claro si es una contaminación de las partes externas de la semilla o si MCMV es transmitido a la progenie de las plantas infectadas. También se han realizado experimentos que determinan la posible persistencia de este virus en el rastrojo del maíz. Dada la importancia epidemiológica que las vías de transmisión del virus tienen para su dispersión y control, se requieren estudios para establecer con certeza las vías de dispersión de este virus, tanto en España como en los países de reciente detección. Hay que indicar que salvo F. occidentalis, los otros posibles insectos vectores no se han observado en nuestro país, y esta podría ser la causa de su baja incidencia en maíz a pesar de la elevada fuente de inóculo primario.
Métodos de control
En otros países, el control más efectivo de MCMV se ha conseguido mediante un manejo integrado de prácticas culturales con el uso adecuado de insecticidas y el cultivo de híbridos tolerantes. En Estados Unidos la rotación de cultivos ha resultado ser efectiva para reducir su incidencia. Sin embargo, en África aún no se conoce que combinación de medidas de control pueden reducir sus recientes brotes epidémicos, probablemente porque el maíz es un cultivo continuo a lo largo de todo el año. n
