El objetivo de este trabajo ha sido estudiar cómo influye la estructura del paisaje agrícola en la abundancia de insectos herbívoros y sus enemigos naturales en el maíz. Este conocimiento resulta fundamental para mejorar el programa de gestión integrada de plagas en el cultivo del maíz.

Gemma Clemente-Orta y Ramon Albajes. Departament de Producció Vegetal i Ciència Forestal, Agrotecnio Center. Universitat de Lleida.

El cultivo del maíz en el valle del Ebro es un elemento del paisaje agrícola muy significativo, es­pe­cialmente en verano, con más de 31.000 ha en la provincia de Lleida y 64.000 ha en la de Huesca. Esta super­fi­cie, que representa el 28,61% del total de maíz en España (MAPA 2018), tiene una producción anual de 10.000-14.000 kg/ha destinada a grano y entre 20.000-23.000 kg/ha a forraje.

Debido a las carac­terís­ti­cas climáticas de esta área, varios son los manejos que los productores deben elegir, desde la elección de la variedad (siembras de híbridos de ciclo largo o ci­clo corto según la fecha de siembra y el destino del grano), tipo de siembra (direc­ta o arado), o el tipo de riego (a manta o aspersión), hasta la recolección y el al­ma­cenamiento del grano (Cantero-Mar­tínez 2013), así como las prácticas que influyen en la incidencia de plagas, en­fer­medades y malas hierbas. Además, la reciente incorporación de las prácticas de rotación con cereales de invierno o alfalfa hacen que las fechas de siembra del maíz en esta área varíen desde marzo a junio, y la recolección desde septiembre hasta diciembre.

Foto 1. La aparición de las primeras hojas en el cultivo del maíz hace que se produzcan las primeras llegadas de insectos herbívoros y con ello la colonización de los enemigos naturales desde los parches de hábitat natural o cultivos circundantes.

El maíz, además de ser un cultivo importante para la alimentación humana, animal o para usos industriales, es también un recurso importante para multitud de es­pecies de artrópodos que viven en este paisaje agrícola altamente intensivo. Como cultivo anual, es colonizado por organismos que adaptan sus ciclos biológicos a tales circunstancias. A pesar de ser un cultivo efímero, la adaptabilidad de las relaciones naturales de herbívoro-ene­migo natural a la temporalidad del maíz en el paisaje es alta (foto 1).

Dadas estas características en el período productivo, la mayoría de los artrópodos fitófagos en general muestran una rápida recolonización, un crecimiento demográfico explosivo y posteriormente una rápida disminución, que ocurre en mayor o me­nor intensidad año tras año (Albajes et al., 2013; Comas et al.,2014). Así, los de­predadores y parasitoides que se alimentan de estas especies adaptan su ciclo de vida al de los herbívoros. A pesar de la presencia de fitófagos que pueden causar pérdidas económicas de forma regular u ocasional, los cultivos extensivos no están sujetos a una intervención tan im­portante con productos fitosanitarios en relación con el control de plagas si los comparamos con otros cultivos como los frutales, los hortícolas o los ornamentales (Pons y Eizaguirre 2008).

Aunque el maíz es susceptible de ser atacado por una gran cantidad de insectos herbívoros, varios de éstos pueden estar presentes puntualmente o durante todo el ciclo del cultivo sin causar grandes pérdidas económicas. Hasta ahora, el uso del control químico ha sido posible debido a su facilidad, su efectividad a corto plazo y la existencia de insecticidas relativamente baratos. Pero en los últimos años, tres hechos ponen de manifiesto la necesidad de desarrollar mejoras en los programas de control integrado de plagas (CIP) en el maíz:
1) El incremento de la abundancia de ácaros.
2) La creciente disminución de productos fitosanitarios autorizados en Europa.
3) El rendimiento económico relativamente bajo del cultivo.

Estos son estímulos importantes para de­sarrollar mejoras en las técnicas de prevención y control de plagas y, en este contexto, el control biológico por conservación es fundamental. Pero a pesar de esta aplicabilidad, el control biológico por conservación requiere de la reducción del uso de insecticidas, así como de la existencia de un conocimiento profundo so­bre la dispersión de depredadores y herbívoros entre los cultivos y/o distintos há­bitats para poder mejorar su manejo a ni­vel de paisaje local

“La biodiversidad que tienen los ecosistemas provee de una serie de servicios ecosistémicos al ser humano, pero uno de los servicios que se ha visto alterado en los agroecosistemas como consecuencia de las prácticas agrícolas ha sido el control biológico natural de plagas” (Eilenberg 2006).

La dispersión de estas especies dentro de los agroecosistemas parece ser más notable a escalas mayores que el simple campo individual de cultivo. Hace más de 50 años, Smith (1962) ya abogaba por la necesidad de considerar y analizar todo el ecosistema en el diseño de programas CIP. Con ese objetivo, la ecología del pai­saje nos brinda la oportunidad de in­vestigar las relaciones entre la abundancia de plagas en los cultivos y la estructura del paisaje circundante, para poder de­tectar aquellos componentes del paisaje que tienen un papel positivo en la supresión de plagas o en el aumento de sus enemigos naturales.

Existe una creciente literatura científica que sugiere que la presencia de parches de hábitats naturales beneficia a los enemigos naturales en los agroecosistemas. Pero estos resultados no siguen siempre un patrón claro respecto al incremento de la eficacia del control biológico por parte de los enemigos naturales al aumentar la cantidad y calidad de los hábitats naturales, ya que los efectos varían mucho en­tre especies y estudios (localización geográfica) (Clemente-Orta y Álvarez 2019).

Asimismo, algunos autores han comenzado a observar que una alta presencia de frutales en el paisaje produce efectos negativos sobre la abundancia y diversidad de enemigos naturales y polinizadores, como consecuencia del manejo tan intensivo de estos cultivos y del gran nú­mero de productos fitosanitarios que en ellos se aplican (Aviron et al., 2016; Sam­negård et al., 2018; Yang et al., 2018, 2019).

Ensayos realizados

Recientemente, en la Universidad de Lleida, hemos utilizado este enfoque a escala de paisaje para investigar qué elementos del paisaje, agrícola y no agrícola, que rodean a los campos de maíz en la cuenca del Ebro, pueden contribuir a la mejora de los programas CIP del maíz o, por el contrario, perjudican a los depredadores au­men­tando la densidad de plagas en el cultivo.

Como consecuencia de las demandas del mercado, la matriz agrícola de la cuenca del Ebro se ha transformado y en los últimos años la superficie de frutales en re­ga­dío ha crecido exponencialmente, intercalándose con cereales, alfalfa y pequeños parches de hábitat natural (foto 2). Bajo estas condiciones, entender los patrones de abundancia y movimiento de las especies de enemigos naturales y de herbívoros en el agroecosistema, así como sus interacciones, es altamente complejo (espacial y temporalmente).

Foto 2. La alfalfa, el maíz o los frutales son los cultivos que se entremezclan con pequeños parches de hábitat natural dando lugar a un paisaje dominado por la agricultura en la cuenca del Ebro.

Por ello, nuestro estudio se llevó a cabo en 53 campos de maíz durante 2015, 2016 y 2017. Usando trampas amarillas adhesivas, seleccionamos las especies de in­sec­tos más representativas siguiendo a Albajes et al., (2013) para establecer una relación causa-efecto entre las interacciones tróficas y la estructura del paisaje en los cultivos de maíz. El paisaje agrícola se caracterizó en 500 m alrededor de cada campo muestreado usando sistemas de información geográfica (SIG), ma­pas del uso del suelo disponibles en la red y finalmente mediante confirmación in situ de cada elemento del paisaje.

Los modelos estadísticos se desarrollaron para primavera y verano, como consecuencia del gran cambio que ocurre en el paisaje debido a la rotación de cultivos. Gracias al uso de nuevos paquetes estadísticos como el análisis de inferencia mul­timodelo, pudimos crear modelos es­tadísticos con una gran multitud de variables seleccionadas de diferente naturaleza.

Resultados obtenidos

Abundacia de insectos capturados en las trampas amarillas
El muestreo con trampas amarillas mostró que las abundancias de las especies de insectos variaron entre estaciones y especialmente fueron más altas para los herbívoros en primavera (figura 1). El herbívoro más abundante fue Frankli­nie­lla occidentalis (trips amarillo), seguido de Zyginidia scutellaris (cigarrita), otros Thripidae (trips negros) y Aphididae (pulgones). En el caso de los depredadores, Aeolothrips spp. (trips rayado) fue el más abundante, seguido de Syrphidae, Ste­tho­rus spp. y Orius spp. (principal depredador en el área).

Influencia de la superficie de plantaciones frutales
A nivel de paisaje, el primer resultado que los modelos estadísticos revelaron es que la reciente y creciente superficie de frutales en el paisaje produjo efectos ne­gativos en las principales especies de enemigos naturales en los campos de maíz circundantes (Clemente-Orta et al., 2020).

Figura 1. Los insectos dependen de las condiciones climáticas y aparecen en el cultivo del maíz durante la primavera y el verano.

Aunque sólo algunos efectos fueron estadísticamente significativos, se ob­servó un patrón sugeridor de un efecto negativo de los frutales en la abundancia de enemigos naturales. Este patrón po­dría estar siendo enmascarado por la contribución de los insectos que provienen de los cultivos cercanos (Markó et al., 2017). Además, los enemigos naturales de cultivos circundantes pueden estar siendo atraídos por las cubiertas de los frutales especialmente en verano, por lo que el tratamiento tan intensivo que reciben estos cultivos podría estar actuando como una trampa mortal para ellos. Este efecto de la intensidad de los tratamientos en los frutales a la vez, podría ser me­nos evidente en el caso de los herbívoros ya que sus poblaciones tienen un crecimiento explosivo y son más abundantes que sus enemigos naturales.

Cabe destacar que también encontramos una relación positiva entre la superficie de los frutales y la abundancia de las es­pecies de herbívoros más abundantes, como los trips u homópteros vectores de virus en el maíz, como Laodelphax striatellus. Esta relación positiva entre los herbívoros y la superficie de los frutales po­dría ser el resultado de mantener bajo rie­go las cubiertas de frutales en verano (abundantes en gramíneas e importante recurso para los homópteros) justo cuando el resto del hábitat no agrícola del agroecosistema (márgenes, hábitat seminatural no cultivado y/o forestal) está prácticamente seco como consecuencia de la escasez de lluvia. Esta relación en­tre los frutales, los herbívoros y los enemigos naturales debe tenerse en cuenta, ya que la presencia de las cubiertas po­dría proporcionar a la red trófica taxones más eficientes de enemigos naturales que ayuden a mantener a las poblaciones de herbívoros equilibradas (Álvarez et al., 2019) (figura 2).

Figura 2. La alfalfa es un cultivo importante para la diversidad de depredadores y de herbívoros.

Influencia de la superficie de alfalfa
El segundo resultado más notorio que en­contramos es que la presencia de cultivos de alfalfa mostró efectos positivos en la abundancia de los enemigos naturales en maíz, tal y como otros autores habían señalado previamente en el área (Núñez 2002; Pons et al., 2005; Ardanuy et al., 2018). Pero, además, encontramos que las especies de herbívoros presentes en el cultivo de maíz también tenían efectos positivos relacionados con la presencia de alfalfa en el paisaje, resultados no pu­bli­cados anteriormente. De ello se deduce que la alfalfa sirve como un recurso tanto para los herbívoros como para los enemigos naturales que habitan el cultivo del maíz. Esto sugiere que la presencia de alfalfa en el paisaje es esencial para el establecimiento más estable de redes tróficas en los cultivos circundantes en esta área (figura 2).

Influencia de los hábitats naturales y bosques
Contrariamente a la mayoría de los resultados obtenidos en estudios sobre agroecosistemas a escala de paisaje en Euro­pa (Thies y Tscharntke 1999; Tscharntke et al., 2005, 2012; Bianchi et al.,2006; Rusch et al.,2010; Landis 2017), el hábitat semi-natural, el bosque y la diversidad del paisaje (medido con el índice de di­ver­sidad de Shannon) no tuvieron grandes efectos sobre la abundancia de in­sectos en los cultivos de maíz en nuestro estudio. Esto podría ser una consecuencia de la diferencia entre los parches de hábitats naturales del norte de Europa y de España. La diversidad de especies de plantas en hábitats no cultivados en nues­tra área de estudio se compone principalmente de especies antropizadas muy relacionadas con los sistemas agrícolas. Además, el factor de escasez de lluvia hace que estos hábitats sean zonas secas durante la mayor parte del año y en particular en primavera y verano.

Influencia de los márgenes
Por otro lado, la presencia de márgenes entre parcelas de cultivo en el paisaje, en general, no tuvo grandes efectos en las especies de insectos siguiendo los resultados de otros autores en esta mis­ma área de estudio (Ardanuy et al., 2018). Pero sí es importante destacar que Orius spp. y Zyginidia scutellaris fueron las especies más fuertemente ligadas a los márgenes. Esto es de gran importancia debido al hecho de que Z. scutellaris habita en los márgenes, antes o du­ran­te las primeras etapas de desarrollo del maíz, especialmente dentro de especies de gramíneas (Nickel, 2003) las cuales atraen a Orius spp. a estos hábitats y posteriormente al cultivo (Pons et al., 2005; Albajes et al., 2011). Este hecho obliga a resaltar la importancia del correcto manejo del margen del campo que, en algunas ocasiones, es considerado erróneamente como una mera fuente de plagas, enfermedades y malas hierbas.

Otro resultado a destacar en nuestra in­vestigación es que la introducción de va­riables locales de cada campo de maíz es­tudiado en los modelos estadísticos proporcionó gran información sobre los efectos del paisaje en todas las especies estudiadas. Además, tanto las especies de herbívoros como las de enemigos na­turales respondieron fuertemente a la fe­nología del cultivo del maíz. Otras variables medidas a nivel de campo como la diversidad de malas hierbas en el margen o el tamaño del campo, no tuvieron im­por­tantes efectos en las especies.

Conclusiones

Con base en estos resultados, podemos concluir que es imprescindible promover, fomentar y manejar paisajes agrícolas que garanticen por lo menos unos niveles necesarios de biodiversidad y sostenibilidad como base inicial en el desarrollo de programas de control biológico. Esta biodiversidad de los agroecosistemas se po­dría conseguir si se comienzan a implementar como un elemento más en el propio campo de cultivo, produciéndose una suma de los efectos positivos a escalas espaciales mayores.

Para un manejo de plagas más sostenible, los esfuerzos futuros deberían contemplar el desarrollo de herramientas que informen a los agricultores cuando sus decisiones sobre el uso de la tierra representan un beneficio mu­tuo entre (1) múltiples servicios del ecosistema, (2) los efectos del paisaje modulados por el manejo local del campo, y (3) la biología de los herbívoros y sus enemigos naturales.

Finalmente, siguiendo en la línea de los resultados obtenidos con la abundancia de las especies de insectos, en nuestro equipo también hemos estudiado el efecto del paisaje agrícola circundante sobre tres principales virus que afectan al cultivo del maíz: el virus del enanismo rugoso del maíz (MRDV), el virus del mosaico de la caña de azúcar (SCMV) y el virus del mo­saico enanizante del maíz (MDMV).