La flavescencia dorada es una enfermedad seria, que si no se maneja adecuadamente se propaga rápidamente y causa pérdidas económicas importantes en el sector vitícola. El principal vector conocido de esta enfermedad es un insecto cicadélido, asociado estrictamente con la vid, y  que transmite el fitoplasma. En este artículo se tratan con detalle los síntomas y repercusiones de esta enfermedad que conlleva serios efectos en los viñedos, desde la pérdida de cosecha hasta la muerte de las plantas.

Diego López Llaría. Agente facilitador del proyecto Winetwork.

La flavescencia dorada (FD) es una grave enfermedad que figura entre las enfermedades fitoplasmáticas de la vid conocidas como Grapevine Yelow (GY). Fue detectada por primera vez en la década de 1950 en Francia, y posteriormente se detectaron enfermedades similares (por ejemplo el fitoplasma de la madera negra), en otros países europeos.

El fitoplasma de la vid es un organismo de cuarentena incluído en lista A2 de la EPPO (European Plant Protection Organization) y en la Directiva 2000/29/CE del Consejo de 8 de mayo de 2000. La enfermedad causada por este organismo es una de las más perjudiciales en los viñedos europeos con fuertes repercusiones económicas en los principales países productores de vino.

El principal vector conocido de esta enfermedad es un insecto cicadélido, asociado estrictamente con la vid, y que transmite el fitoplasma. La FD conlleva serios efectos desde la pérdida de cosecha hasta la muerte de las plantas. Sin medidas de control la enfermedad se expande rápidamente, afectando a la totalidad del viñedo en pocos años. A pesar de que en Europa su control es obligatorio, la enfermedad continúa expandiéndose, de ahí que se requiera un permanente seguimiento y control para detectar nuevas zonas infectadas.

 

Introducción en Europa

El principal vector de esta enfermedad es Scaphoideus titanus, el cual se introdujo en Europa desde América del Norte en la década de 1950 (Papura et al., 2012) como consecuencia de la introducción de vides procedentes de esa región. Sin embargo, se cree que S. titanus ya podría estar presente desde 1927, pero a una escala espacial y de nivel de población tan reducida, que no ha quedado registrado en los inventarios.

La irrupción de S.titanus en los viñedos europeos ha sido un proceso constante, el insecto se ha expandido desde Francia a la mayoría de los viñedos del continente europeo, estando actualmente presente en regiones vitícolas de oeste a este, desde Portugal a Serbia y desde el norte de Francia al sur de Italia. Su distribución en Europa es mayor que la del fitoplasma, estando este insecto presente en regiones de momento libres de FD (por ejemplo, el norte de España o la región de Alsacia en Francia). Su expansión parece no haber finalizado debido a que las poblaciones de este insecto podrían establecerse en Europa del norte o en China gracias a las condiciones climáticas favorables de esas zonas (Maixner, 2005; Steffeck et al., 2007).

El primer brote de FD fue detectado en Francia en 1957 por Caudwell, y posteriormente la enfermedad ha ido expandiéndose rápidamente a otras regiones vitícolas europeas. Hoy en día, el fitoplasma de la flavescencia dorada está presente en los principales países europeos productores de vino, concretamente  en Austria, Croacia, Francia, Hungría, Italia, Portugal, Eslovenia, España, Suiza y Serbia (figura 1).

En algunos de estos países, el fitoplasma está limitado a ciertas zonas geográficas. La propagación de la enfermedad en Europa está relacionada con la expansión de Scaphoideus titanus, debido fundamentalmente a la dispersión de su población introducida y relacionada con las actividades humanas (Pavan et al., 1997; Bertin et al., 2007; Papura et al., 2009).

Síntomas y repercusiones

Las cepas afectadas por flavescencia dorada desarrollan síntomas que no se distinguen de otros producidos por otros fitoplasmas de la vid pertenecientes al grupo de las enfermedades fitoplasmáticas (GY). Algunos de los síntomas pueden confundirse fácilmente con otras enfermedades o problemas de origen abiótico.

A veces, los primeros síntomas pueden observarse en estadios tempranos: como pueden ser una brotación tardía o falta de brotación (Caudwell 1964), aunque estas observaciones han de ser siempre complementadas con el seguimiento de los síntomas típicos de la FD en verano.
En primavera pueden observarse síntomas como el crecimiento reducido de la vara de fructificación, una ligera curvatura del limbo de la hoja y la caída prematura de la misma, aunque los síntomas más evidentes aparecen más tarde, haciéndose mucho más visibles en septiembre.

En las cepas infectadas, puede observarse una falta de lignificación de los nuevos brotes, hojas curvadas hacia abajo que se quiebran cuando se pliegan en la mano, volviéndose rojizas en las variedades tintas o amarillentas en las variedades blancas. Se observa una desecación de las inflorescencias y bayas y también se puede producir una caída prematura de las hojas en verano al separarse el pecíolo de la rama.

Dentro de la planta, el fitoplasma reduce la actividad fotosintética y el transporte de los nutrientes por la savia, disminuyendo la calidad de la uva o incluso causando una desecación total de los racimos, ocasionando pérdidas significativas en las cosechas que pueden llegar al 100%.

Los síntomas de la flavescencia pueden ser más o menos visibles dependiendo de la variedad. Por otra parte, los portainjertos suelen ser asintomáticos, portan el fitoplasma y no muestran síntomas (portadores sanos del fitoplasma de la FD).

Como se ha citado anteriormente, los síntomas pueden confundirse con otros relacionados con deficiencias o desórdenes fisiológicos. Ante cualquier duda, debe comprobarse la presencia de los tres síntomas típicos: decoloración y plegado de las hojas, falta de lignificación en los brotes y desecación de los racimos. Posteriormente, puede llevarse a cabo un análisis en el laboratorio.

Como los síntomas de la FD son similares a los de la madera negra, un análisis PCR puede determinar qué fitoplasma es el responsable de los síntomas observados. El método PCR permite diagnosticar e identificar el fitoplasma dentro de los órganos de la vid, limbo y pecíolo de la hoja, analizando un fragmento de ADN.

Cuando las cepas infectadas no mueren –lo cual es infrecuente– la infección por el fitoplasma FD puede tener influencia en la calidad de la uva y del vino debido a un retardo o deficiencia del proceso de maduración de las bayas, afectando a la concentración de azúcares y de otros componentes. No obstante, la reducción de calidad comparada con la reducción de cosecha supone un impacto menor.

En los viveros, la flavescencia dorada puede tener una influencia significativa sobre la producción. En caso de detectarse el fitoplasma de la FD en un vivero, éste puede perder el pasaporte fitosanitario para el lote de producción, requiriéndosele más medidas de erradicación y contención. En las áreas afectadas, los viveros tienen que implementar medidas de control de la FD, como son: un seguimiento de las cepas madre y el control de la población del vector.

La enfermedad

Para su existencia, la FD requiere la presencia simultánea de tres elementos: el agente infeccioso (el fitoplasma), el vector y la planta huesped.

 

El fitoplasma
Los fitoplasmas son microorganismos parásitos similares a bacterias, pero sin paredes celulares, que viven en los tubos cribosos del floema. El fitoplasma que causa la FD puede transmitirse de un portador a otro por medio de los agentes vectores, en los que se puede multiplicar y propagar, o también a través del injertado.

El fitoplasma causante de la FD muestra una diversidad genética elevada, de manera que distintas variedades del fitoplasma pueden causar FD, estando distribuidas por toda Europa. Hasta ahora, se han identificado tres grupos genéticos del fitoplasma de la FD en Europa (Malembic-Maher, 2009):

• FD1, mayormente localizado en el suroeste de Francia, y excepcionalmente en otras zonas.
• FD2, el grupo más presente en Europa.
• FD3, fundamentalmente presente en Italia.

Existen plantas portadoras, como Alnus glutinosa, Clematis vitalba y vides silvestres que pueden servir de reservorios para el fitoplasma (Malembic-Maher et al., 2007; Filipin et al., 2009). La hipótesis más aceptada en Europa es que el fitoplasma relacionado con la FD ha sido huésped en otras plantas antes de hacerlo en la vid.

 

El vector

Ciclo vital
Scaphoideus titanus es una especie univoltina. Al final del verano deposita los huevos bajo la corteza de la madera vieja y posteriormente tras un estadio de diapausa de entre seis y ocho meses, dependiendo de las condiciones climáticas y de las características del viñedo, los huevos eclosionan.

La duración del periodo de eclosión está relacionado con la diapausa, cuya interrupción no requiere de bajas temperaturas (Chuche and Thiery, 2012). La duración del período de eclosión varía dependiendo de las regiones, siendo los periodos largos de eclosión, típicos de viñedos en zonas con inviernos suaves. Las temperaturas regulan el comienzo y la duración del periodo de incubación, así como la proporción de sexos (Chuche and Thiery, 2014).

A la eclosión de los huevos le siguen cinco estadios ninfales consecutivos durante un periodo de cinco a ocho semanas, dependiendo de las condiciones climáticas. Las ninfas permanecen normalmente en la planta donde eclosionaron, aunque a veces saltan de una planta a otra (Maixner et al., 1993). Se alimentan preferentemente de los chupones de la base del tronco o de las hojas bajas interiores.

Los adultos aparecen generalmente a partir de julio, son enormemente móviles y vuelan de cepa en cepa. Para aparearse, Scaphoideus titanus emite señales vibratorias de comunicación. Si las hembras se aparean son capaces de comenzar a poner huevos diez días después de su emergencia (la maduración se produce seis días después de la emergencia).

Comportamiento alimenticio
Scaphoideus titanus se alimenta de las hojas de la vid. Está generalmente admitido que Scaphoideus titanus toma su alimento de los vasos del floema, pero puede obtener savia tanto del floema como del xilema. Las ninfas prefieren tomar alimento de las pequeñas nervaduras del limbo de la hoja y los adultos prefieren tomarlo de los nervios más grandes o de los pecíolos (Chuche and Thiery, 2014).

Desde el primer estadio ninfal, S. titanus puede infectarse con el fitoplasma, y desde entonces permanecer infectado el resto de su vida. Debe transcurrir un periodo de incubación de un mes hasta que el vector se vuelva infeccioso. Durante este periodo, el fitoplasma circula y se multiplica dentro del cicadélido hasta alcanzar las glándulas salivares, donde la tasa de multiplicación es todavía mayor. Una vez se ha alcanzado una concentración de fitoplasma suficiente, el agente infeccioso se puede trasmitir a la planta cada vez que se alimenta.

 

Las plantas huéspedes
En Europa, S. titanus está estrechamente relacionado con la viña pero se puede encontrar ocasionalmente en otras plantas como Salix viminalis o Prunus persica (Chuche and Thiery, 2014). El insecto completa su ciclo vital en la vid, pero ocasionalmente puede tomar alimento de otras plantas. S. titanus podría tener preferencias varietales, de hecho en viñedos plurivarietales se han observado niveles de población distintos según la variedad (Schvester et al, 1962; Posenato et al, 2001).

Además, el fitoplasma de la FD puede encontrarse en otras especies como Alnus glutinosa, Clematis vitalba, Ailanthus altissima, etc. Vectores de otras especies como Dictyophara europaea y el cicadélido Oncopsis alni, pueden transmitir el fitoplasma de esas especies a la vid. Sin embargo, este fenómeno parece ser muy ocasional, ya que estos insectos rara vez se alimentan de la vid, al contrario de lo que sucede con S. titanus (Maixner et al., 2000; Arnaud et al., 2007; Filippin et al., 2009) y por tanto la probabilidad de transmisión a través de estos vectores es baja.

Cuando se infecta una cepa, el fitoplasma coloniza todas las partes de la misma (incluidas las hojas) a través del floema, constituyendo por tanto una fuente de infección. S. titanus, al alimentarse de la vid y moverse entre una cepa y otra, propaga la enfermedad. De ahí que el ratio de infección en un año determinado, esté estrechamente relacionado con la población del vector en el año anterior (Morone et al., 2007).

Sin tratamiento insecticida, la población de S. titanus en un viñedo puede alcanzar una magnitud de miles de individuos por hectárea (Schvester, 1969), provocando una rápida propagación de la enfermedad, con un número de cepas infectadas que se puede llegar a multiplicarse por 10 cada año.

Supervisión del territorio y detección

Para las regiones no afectadas por la flavescencia dorada, la supervisión estricta del territorio es crucial para prevenir infecciones causadas por los brotes de FD. La supervisión tiene que comenzar en el vivero, para evitar la contaminación del material de multiplicación y por tanto la difusión de la FD en el viñedo. Se debe supervisar la presencia del vector para prevenir su introducción y en caso de que ya esté presente, se debe supervisar el territorio para detectar rápidamente los síntomas de FD.

 

Reconocer el vector y detectar su presencia

Scaphoideus titanus es difícil de detectar y de reconocer, porque las ninfas son pequeñas y móviles. Además, este cicadélido se puede confundir con otros cicadélidos o insectos que viven en la vid. Las ninfas de S.titanus en sus estadios tempranos son inicialmente de un color entre blanco y translúcido y luego se van oscureciendo con la edad. Son identificables gracias a unos puntos negros simétricos situados en la posición dorso lateral de la parte superior del abdomen.

Cuando se las molesta, muestran un comportamiento típico, tienden a alejarse saltando. Este comportamiento puede valer para diferenciarlas de otras formas juveniles de cicadélidos que podrían estar presentes al mismo tiempo en las hojas de la vid, como Empoasca vitis (cuando se le molesta se mueve lateralmente sobre la superficie de la hoja) y Zygina rhamni (cuando se la molesta se mueve en línea recta sobre la superficie de la hoja). El tamaño de Scaphoideus titanus adulto varía entre 4,8 y 5,8 mm y es de color marrón con franjas en la cabeza.

El seguimiento del vector es útil para detectar una nueva presencia de S. titanus. El seguimiento puede empezar con las ninfas de S.titanus, pero se requieren técnicos formados. Para que sea suficientemente preciso, se debe hacer un control visual de la parte inferior de entre 100 y 200 hojas y de los brotes y hojas basales, evitando mover excesivamente la vegetación porque el cicadélido podría escapar saltando.

La presencia de Scaphoideus titanus no implica la presencia de FD en la zona pero significa que hay riesgo de que surja un brote en el futuro. La parcela tiene que ser supervisada durante el periodo vegetativo y se pueden aplicar tratamientos insecticidas para prevenir infecciones.
El seguimiento de S.titanus se puede hacer más fácilmente en adultos, situando trampas adhesivas en el viñedo, dentro del terreno y cerca de zonas con vides silvestres.

El seguimiento del vector que transmite la FD puede ayudar a prevenir infecciones por FD y, en caso de infección, puede ayudar a adoptar las medidas necesarias rápidamente. En vides próximas a zonas vitícolas con presencia confirmada de flavescencia dorada, el seguimiento del vector es enormemente importante.

 

Prevenir infecciones eliminando el reservorio del vector
Las vides silvestres y otras especies, representan un reservorio para Scaphoideus titanus, y para el fitoplasma de la FD. El fitoplasma de la FD se ha encontrado en especies silvestres como Clematis y Alnus, y en ocasiones se puede transmitir a la vid.

Es lo que se conoce como el compartimento silvestre, y se sabe que puede ser el germen de nuevas epidemias. Sin embargo, también podría aportar beneficios al viñedo como reservorio de biodiversidad o ayuda en la regulación natural de plagas. Por tanto es importante tenerlo en cuenta y calcular la relación entre el riesgo de epidemias y los beneficios de regulación natural que ofrecen estas zonas semi-silvestres. Así pues, extender el control a los compartimentos silvestres mas allá del perímetro del viñedo no es tarea fácil.

 

Supervisión del territorio
La importancia de la supervisión / monitorización del territorio
El objetivo de la supervisión es registrar el estado sanitario de viñedos y terrenos agrícolas y vigilar la aparición y expansión de nuevos organismos nocivos.

El control de síntomas visibles en las variedades de Vitis vinifera debe ser implementado a escala del viñedo por los viticultores en sus propios viñedos y a mayor escala mediante una prospección colectiva. Es importante que los agentes implicados en el sector vitivinícola estén involucrados en la supervisión y sean conscientes de los daños que causa la flavescencia dorada.

Las zonas libres de FD deben estar protegidas contra las infecciones y la supervisión es un factor clave para prevenir nuevos brotes. Los viticultores han de ser formados para poder reconocer los síntomas y también los técnicos especializados que vigilarán territorios más amplios. Donde se sepa que la FD está presente, se puede organizar un plan para monitorizar el territorio, prestando especial atención a los portainjertos, ya que éstos podrían portar el fitoplasma de la FD sin mostrar ningún síntoma.

En caso que la FD se introduzca en nuevas zonas, anteriormente consideradas como no infectadas, se deben aplicar medidas de control y erradicación de acuerdo con las leyes europeas, nacionales y regionales. Por supuesto, dado el estatus de enfermedad sometida a cuarentena, informar de la existencia de plantas potencialmente infectadas con FD es obligatorio en todas las regiones vitícolas de Europa. La recolección y el análisis de muestras de cepas sintomáticas se pueden complementar con la observación visual y es la única forma de diferenciar el fitoplasma de la FD del fitoplasma de la madera negra.

¿A quién informar en caso de detección de síntomas?
Si se detectaran síntomas en la zona del viñedo, se debe avisar a los técnicos locales para confirmar los casos potenciales de FD, antes de informar a las autoridades locales.

¿Cómo estar seguros?
La FD y la madera negra muestran síntomas similares en la vid. Para poder distinguir estas dos enfermedades e incluso otras causas posibles de los síntomas observados, se deben realizar análisis en laboratorios acreditados.

¿A quién informar en caso de introducción del vector?
Si se detectase el vector en la zona del viñedo, se debe pedir a un entomólogo o a un técnico especializado que verifique la especie de cicadélido antes de informar a las autoridades locales.

Utilización de material de plantación sano

Existen tres mecanismos posibles para la propagación de la FD:

• Transporte del material de multiplicación infectado.
• Transporte del vector infectado (o vuelos).
• Transferencia desde los compartimentos silvestres.

En zonas libres de FD, los viveros pueden llevar a cabo actividades especiales para prevenir la infección por el fitoplasma de la FD, como los tratamientos con agua caliente, y también deben supervisar las plantas madre meticulosamente.

En Europa, dependiendo de los países y las regiones, hay normativas específicas que atañen a los viveros, como el tratamiento con agua caliente obligatorio y en algunos casos, la prohibición de gestionar viveros en regiones donde haya brotes de FD.

 

El manejo en los viveros
En los viveros, la supervisión debe estar centrada en controlar el desarrollo de los síntomas en las plantas madres, tanto en las plantas madres de los patrones (portadores sanos) como en los injertos, mediante la observación regular.

Toda planta sintomática debe ser registrada y arrancada. En caso de detección, se debe informar a las autoridades locales. El vector de la flavescencia dorada, S.titanus se debe supervisar también en las plantas madre a través de la monitorización de ninfas y adultos. Además se deben incorporar estrategias e instrumentos específicos de detección del fitoplasma.

 

Tratamiento con agua caliente
El tratamiento con agua caliente (HWT) permite erradicar el fitoplasma de la FD del material de multiplicación y se puede utilizar para evitar que el material infectado penetre en la zona. El tratamiento con agua caliente se puede emplear en plantas-injerto en condiciones controladas: las plantas se sumergen en un baño de agua caliente 45 minutos a 50^oC.

La combinación del tiempo y la temperatura son los factores más importantes para la efectividad del HWT, y debe ser capaz de eliminar el fitoplasma sin afectar al desarrollo de la vid. Si no se respeta la combinación de 50^oC y 45 minutos, los brotes pueden sufrir una degeneración celular localizada y una alteración total (a partir de 60^oC)

Se recomienda encarecidamente a los productores europeos, comprar material tratado con agua caliente, especialmente en zonas donde la FD todavía no está presente. En presencia del vector, una simple planta infectada puede causar una gran infección.

Conclusión

La flavescencia dorada es una enfermedad seria, que si no se maneja adecuadamente se propaga rápidamente y causa pérdidas económicas importantes en el sector vitícola. En Europa aún hay zonas exentas de la FD. Pero el vector se extiende rápidamente y con él la enfermedad.

En regiones libres de FD, la supervisión de los viñedos es esencial para prevenir la introducción del vector de la flavescencia dorada. En presencia del vector, una simple planta infectada puede generar una amplia infección. La sensibilización de los agentes involucrados en el sector, por medio de la formación en epidemiología de las enfermedades, síntomas y riesgos es importante para prevenir brotes de FD.