Para algunas plagas como los pulgones actualmente no existen métodos efectivos más allá de la utilización de insecticidas. Sin embargo, el control biológico es una herramienta que debe ser considerada prioritaria para mejorar el control de las plagas que afectan a los cultivos y puede ser utilizada en diferentes tipos de agricultura. En este artículo se muestran los resultados obtenidos en muestreos de campo para detectar cuáles son los principales enemigos naturales del pulgón en melocotonero y manzano en el valle del Ebro.

Yahana Aparicio¹, Georgina Alins¹, Neus Rodríguez-Gasol^1,2, Jordi Riudavets¹ y Judit Arnó¹. ¹Programas de Protección Vegetal Sostenible y Fruticultura. IRTA. ²Dirección actual. Swedish University of Agricultural Sciences (Uppsala, Suecia).

Durante años, la intensificación de la producción de alimentos ha sido la estrategia para au­mentar el rendimiento de los cul­­­tivos. Sin embargo, actualmente, la preocupación social por un suministro de alimentos más sostenible lleva a buscar he­rramientas más respetuosas con la salud y el medio ambiente. La Gestión Integrada de Plagas (GIP) se ha posicionado, desde hace tiempo, como estrategia para mejorar la sostenibilidad de la agricultura. Para ello, propone que la gestión de insectos nocivos, malas hierbas y enfermedades se realice a través de una combinación de métodos que sean económicamente rentables, ambientalmente sostenibles y so­cial­mente aceptables.

En 2009, este en­foque fue adoptado por la Unión Europea (Directiva 2009/ 128/CE) para establecer un marco de ac­tua­ción con la finalidad de lograr el uso sostenible de los plaguicidas y supuso un punto de inflexión para la utilización del control biológico. En la actualidad la UE está fuertemente comprometida con la re­ducción del uso de plaguicidas y la promoción de la biodiversidad a través de la acción por el clima y Pacto Verde Europeo (Green Deal) y la es­trategia Farm to Fork que tiene por objetivo acelerar la transición a sistemas productivos más sostenibles.

Los manzanos y los melocotoneros tienen una gran importancia económica en España y principalmente en el valle del Ebro, que es la principal zona productora a nivel nacional. En la actualidad se han desarrollado estrategias de GIP para mu­chas plagas de frutales de hueso y pepita. Avilla et al. (2008) y Tora et al. (2010) revisaron las principales estrategias utilizadas en los programas GIP implantados en Es­paña en cultivos de fruta dulce. Sin embargo, todavía hay una dependencia demasiado elevada en el uso de plaguicidas, por lo que aún hay margen para mejorar la sostenibilidad de estos cultivos y reducir el número de insecticidas utilizados. Por ejemplo, para algunas plagas como los pulgones actualmente no existen métodos efectivos más allá de la utilización de insecticidas.

Control biológico

El control biológico es una herramienta que debe ser considerada prioritaria para mejorar el control de las plagas que afectan a los cultivos y puede ser utilizada en diferentes tipos de agricultura. Según Eilenberg y col. (2001), existen diversos tipos de control biológico:

1. El control biológico clásico, que utiliza enemigos naturales exóticos importados de sus zo­nas de origen para controlar plagas invasivas de forma permanente.
2. El control biológico por inoculación, en el que se liberan enemigos naturales en campo para que se multipliquen y controlen la plaga por un periodo largo, pero no de forma permanente.
3. El control biológico por inundación, cuando se liberan de forma masiva los enemigos naturales para que controlen la plaga de forma inmediata y que se utiliza más en cultivos de ciclos cortos o anuales.
4. El control biológico por conservación, que consiste en modificar el entorno y las prácticas del cultivo para proteger y favorecer la presencia de enemigos naturales espontáneamente presentes en el entorno agrícola. Según algunos autores, el control biológico por conservación tiene muy buenas perspectivas para poder dar respuesta a muchos de los retos que se plantean en la GIP en frutales (Dedryver et al. 2010).

Para poner en marcha una estrategia de control biológico por conservación, en primer lugar, hay que reducir el uso de plaguicidas al mínimo imprescindible. Ade­más, y no menos importante, cuando sea necesario realizar tratamientos, deberán escogerse aquellos que sean menos tóxicos para la fauna auxiliar. Por otro lado, la modificación del hábitat contempla, entre otras medidas, la instalación de infraestructuras ecológicas para proveer de refugio y alimento a los enemigos naturales, especialmente cuando la plaga es escasa (Alins et al. 2017; Rodríguez-Gasol et al. 2020). Por ello, es muy importante saber cuáles son los enemigos naturales clave de la plaga a combatir, ya que en base a ellos se seleccionarán las especies vegetales a incluir en estas infraestructuras eco­lógicas.

Figura 1. Principales grupos de enemigos naturales asociados a cada especie de pulgón en la zona frutícola de Lleida.

En el caso del melocotón, las especies de pulgón que más importancia tienen son Myzus persicae (pulgón verde del melocotonero) y Hyalopterus spp. (pulgón harinoso), mientras que en el caso del manzano son plaga Dysaphis plantaginea (pulgón ceniciento) y Eriosoma lanigerum (pulgón lanígero). En este escenario parte de nuestros trabajos, realizados en la zona frutícola de Lleida, se han centrado en describir cuáles son los enemigos naturales más relevantes de los pulgones que afectan a melocotonero y manzano con vistas a potenciar su presencia en el agroecosistema y mejorar así el control biológico por conservación de estas plagas (Apa­ri­cio et al. 2019, Rodríguez-Gasol et al. 2019, Aparicio et al. 2021). Los resultados obtenidos en nuestros muestreos de cam­po indican que los parasitoides son los principales enemigos naturales del pulgón verde del melocotonero, del pulgón ceniciento y del pulgón lanígero, mientras que en las colonias de pulgón harinoso dominan los depredadores (figura 1).

Parasitoides de pulgón

Los parasitoides de pulgones encontrados pertenecen al orden de los himenópteros, el mismo que las abejas y las hormigas. Los adultos son insectos de vida libre muy pequeños que obtienen energía de fuentes de azúcar, como por ejemplo el néctar de las flores. Ponen los huevos en el interior del cuerpo de los pulgones donde se desarrollan las larvas. Al final del desarrollo de estas, los pulgones parasitados ad­quieren un aspecto hinchado y un tono apergaminado o negro, y pasan a denominarse momias (foto 1). De las momias emergen los adultos que reiniciarán el ci­clo.

Foto 1. Adulto de parasitoide y momias en una colonia de pulgón harinoso (Foto: G. Alins).

El pulgón verde del melocotonero es el que presenta la mayor variedad de especies de parasitoides. Hasta once especies distintas emergieron de las momias de este pulgón recogidas en campo (cuadro I), mientras que el gremio de parasitoides que atacan a los otros tres pulgones es mucho menos variado. Sin embargo, a pe­sar de este elevado número de especies que atacan al pulgón verde, hay que señalar que, al igual que en el caso del pulgón ceniciento, el bracónido Aphidius matricariae representa cerca del 90% del total de adultos que emergieron de las momias re­colectadas (Aparicio et al. 2019, Ro­drí­guez-Gasol et al. 2019).

Las dos especies de himenópteros que detectamos parasitando el pulgón harinoso fueron halladas en cantidades similares, mientras que solo encontramos una única especie de parasitoide atacando al pulgón lanígero: Aphe­li­nus mali. El hecho de que exista un amplio gremio de especies asociadas a las plagas a combatir es positivo, ya que un elevado número de especies incrementa la estabilidad del ecosistema y aumenta su resiliencia frente a la invasión de nuevas plagas (Alhmedi et al. 2018).

Todas las especies de himenópteros parasitoides mencionadas excepto A. mali han sido identificadas atacando a diversas especies de pulgones en otros cultivos aledaños en la zona de muestreo, como ce­reales y alfalfa (Pons et al. 1993; Lum­bie­rres et al. 2007). Estos cultivos, y los pulgones que los atacan, pueden actuar como reservorios invernales de A. matricariae y contribuir a la parasitación de las primeras colonias de pulgón que se desarrollan en los frutales. De ahí la importancia de que los programas GIP y la reducción de plaguicidas se convierta en una práctica generalizada en los diferentes cultivos. Esto repercutiría en un incremento de enemigos naturales en la zona del cual podrían beneficiarse los diferentes cultivos que coexisten en ella.

Depredadores de pulgón

Por lo que respecta a los depredadores, su presencia en las colonias de pulgones es significativa, sobre todo en el caso del pulgón harinoso. En las colonias de pulgones muestreadas de esta última especie, de pulgón verde del melocotonero y pulgón ceniciento hemos encontrado cecidómidos, sírfidos, coccinélidos, crisópidos y, en menor cantidad, otros depredadores como antocóridos del género Orius. En el caso del pulgón lanígero, los únicos depredadores detectados son las tijeretas (figura 1).

Foto 2. Larvas de Aphidoletes aphidimyza depredando al pulgón harinoso del melocotonero (Foto: G. Alins).

En el caso de pulgón harinoso, el gremio de depredadores estuvo claramente dominado por cecidómidos. Durante los muestreos se ha identificado una sola especie de cecidómido: Aphidoletes aphidimyza. Los adultos tienen aspecto de mosquito con antenas largas. De hábitos crepusculares y nocturnos, durante el día se refugia en lugares sombreados y húmedos. Hacen la puesta en colonias de pulgón y las larvas, de color anaranjado y fácilmente visibles, son eficaces depredadores de la plaga (foto 2).

Los sírfidos son dípteros con un tamaño y aspecto similar a las abejas. Las especies que hemos encontrado depredando pulgones durante nuestros muestreos en la zona frutícola de Lleida son Episyrphus balteatus, Eupeodes spp. y Sphaerophoria spp. Los adultos se alimentan de néctar y polen, y por ello a menudo se observan sobre las flores (foto 3). Depositan los huevos cerca de las co­lonias, y las larvas que emergen son de­predadores muy eficaces. Gracias a su vor­acidad se califican como excelentes candidatos para el control biológico de pulgones.

Los coccinélidos son los depredadores de pulgones más populares y símbolo, a menudo, de los enemigos naturales en su conjunto. Sin embargo, más allá de las populares mariquitas rojas con puntos negros, hay diversas especies de coccinélidos, con coloraciones y tamaños diversos. Tanto los adultos como las larvas son ávidos depredadores de pulgones y otros insectos de cuerpo blando (foto 4). Du­rante nuestros muestreos, su presencia fue especialmente notable en las colonias de pulgón harinoso.

Foto 3. Adulto (izquierda) y larva de sírfido (derecha) (Fotos: G. Alins y J. Roig).

También en el caso de las crisopas, tanto los adultos como las larvas tienen ac­tividad depredadora (foto 5). Los adultos se alimentan principalmente de néctar y polen, aunque también consumen pulgones y otros insectos. Las larvas tienen un aspecto agresivo a causa de sus mandíbulas en forma de ganchos con el que su­je­tan a la presa. Los huevos de las crisopas son muy característicos y fácilmente visibles en hojas y ramas. Son generalmente blancos y están colocados al final de un filamento con el que se adhieren al sustrato vegetal.

Los Orius son heterópteros muy polífagos y, tanto en estado de adulto como de ninfa, pueden alimentarse de pulgón, aunque se les considera depredadores por excelencia de trips. Su presencia en los campos de nectarinas puede ser muy interesante, ya que los trips constituyen una plaga clave de este cultivo, especialmente en la floración y el envero de los frutos.

Foto 4. Adulto (izq.) y larva (dcha.) de coccinélido sobre una colonia de pulgón harinoso (Fotos: G. Alins).

En el caso específico de E. lanigerum, los depredadores que encontramos asociados a este pulgón fueron las tijeretas (foto 6), siendo Forficula auricularia la especie más abundante en la zona de Lleida (Lordan et al. 2015). Estos insectos son gregarios, tienen hábitos nocturnos y durante el día se refugian en espacios es­tre­chos como por ejemplo dentro de las colonias del pulgón verde del melocotón o del pulgón ceniciento del manzano. En este sentido, uno de los métodos propuestos para la promoción de tijeretas es la instalación de refugios (Lamb 1975). Por otra parte, cabe mencionar que las tijeretas son omnívoras y que poblaciones altas pueden ocasionar daños directos en melocotonero.

El papel de las flores en el control biológico de conservación

Como se ha descrito más arriba, muchas de las especies de enemigos naturales que hemos detectado durante nuestros muestreos precisan, como mínimo durante alguna fase de su desarrollo o incluso du­rante todo su ciclo, del aporte de azúcares. En el caso de pulgones y otras plagas que segregan melaza, como las cochinillas o las moscas blancas, esta es una fuente importante de alimento además de servir como señuelo para localizar el pulgón. Sin embargo, a finales del invierno y principios de la primavera, las poblaciones de plaga se mantienen bajas y, por consiguiente, la melaza es escasa. En este mo­mento es de crucial importancia que en el agroecosistema existan otras fuentes al­ter­nativas de azúcares que contribuyan a mejorar la supervivencia de los enemigos naturales y les faciliten la movilidad necesaria para localizar las incipientes colonias de pulgón.

Foto 5. Huevos (izquierda) y larva de crisopa (derecha) (Fotos: G. Alins y J. Arnó).

Una vez conocidas las especies de ene­migos naturales clave a conservar, el siguiente paso es elegir aquellas especies florales que estén mejor adaptadas al hábitat, florezcan a principios de primavera, y puedan ser útiles para alimentar a los enemigos naturales. Alins et al. (2019) y Denis et al. (2021) realizaron estudios so­bre las plantas situadas en los alrededores de explotaciones agrícolas en comarcas del valle del Ebro. De acuerdo con los resultados de Denis et al. (2021), las especies florales presentes en la zona tienen el néctar accesible para al menos cuatro de las especies de parasitoides de pulgón presentes en la zona, incluyendo A. matricariae y A. mali que, como se ha expuesto más arriba, son parasitoides clave en el control de pulgones en frutales. También las medidas del cuerpo del depredador A. aphidimyza son compatibles con la arquitectura floral de las especies de plantas halladas en flor. Sin embargo, la envergadura y fragilidad de las patas de estos insectos hace que los nectarios protegidos de algunas flores le sean inaccesibles (Aparicio et al. 2018).

Además de la accesibilidad del néctar, hay diferentes estímulos que definen la atracción de los insectos por determinadas flores, siendo uno de los más importantes el visual. Por ejemplo, en el caso de los sírfidos, Rodríguez-Gasol et al. (2019) determinaron que prefieren inflorescencias de formas redondas, preferiblemente de colores blanco y amarillo, y con mayor cantidad de flores, ya que probablemente lo asocian a un mayor alimento. Otros estímulos importantes que interviene son los olfatorios. Aparicio et al. (2018) demostraron con experimentos de laboratorio la atracción del parasitoide Aphidius ervi y el depredador A. aphidimyza hacia las flores de Lobularia maritima.

Foto 6. Hembra de tijereta (Foto: G. Alins).

Hay diversos estudios que corroboran que en hábitats de vegetación más diversificada y con presencia prolongada de flores, la presencia de enemigos naturales se incrementa. Los estudios de Ro­drí­guez-Gasol (2019) y Aparicio et al. (2021) confirmaron que la presencia de parasitoides, sírfidos y otros depredadores fue más abundante en los márgenes con flores seleccionadas que en los márgenes que contenían la flora ruderal espontánea (en su mayoría gramíneas).

La instalación de infraestructuras ecológicas con las especies florales adecuadas puede jugar, por lo tanto, un papel muy importante para atraer a los enemigos naturales, mantenerlos en el área de interés e incrementar el control biológico por conservación. Es­tas infraestructuras pueden incorporarse en la explotación de diversas formas, bien sea en forma de cubiertas, bandas floridas o setos (Alins et al. 2015). Sin embargo, para que la implementación sea totalmente operativa hay que solventar algunas cuestiones logísticas que atañen a la compatibilidad de es­tas infraestructuras con las labores de cultivo. Por ejemplo, los pases de picadora para triturar los restos de poda no permiten el desarrollo de las bandas florales presentes en la cubierta vegetal. Por lo tanto, para incrementar de manera sustancial el control biológico por conservación hay que introducir cambios en el manejo de la plantación que van más allá de la restricción en el uso de plaguicidas.